Op het Amstelveld werd van 1668 tot 1670 een noodkerk gebouwd voor de bewoners van het nieuw aangelegde tweede deel van de grachtengordel. Het ontwerp voor deze houten
kerk van stadsbouwmeester Daniël Stalpaert was zo eenvoudig dat het gebouw in de volksmond ook wel ‘preekschuur’ werd genoemd. Napoleon stalde ooit zijn paard voor de deuren van deze kerk, zo wordt gezegd.
Er waren plannen om de Amstelkerk te vervangen door een grote stenen kerk, maar die zijn nooit uitgevoerd, waardoor de noodkerk tot op de dag van vandaag is blijven staan. In 1840
ontving de Amstelkerk een legaat, dat werd ingezet om de kerk te voorzien van een neogotisch interieur. Opzienbarend in die tijd, want het was een van de eerste uitingen van deze stijl in Nederland.
Eind jaren tachtig kwam de kerk in het bezit van Stadsherstel Amsterdam, het verkeerde toen in zeer slechte staat. Een grondige renovatie volgde en de kerk kreeg een nieuwe bestemming: kantoren, woningen, een voor verhuur bestemde ruimte en een restaurant in het souterrain. Sinds 1990 heeft Stadsherstel de kantoorruimten in gebruik. De middenruimte van de Amstelkerk wordt ’s avonds en in de weekenden verhuurd als locatie voor lezingen, symposia, diners, recepties en huwelijksvoltrekkingen (de Amstelkerk is een officiële rouwlocatie van de Gemeente Amsterdam).
Ook hebben diverse orkesten en ensembles hun vaste plek in de kerk. Dankzij de prachtige akoestiek is het houten gebouw heel geschikt voor recitals en concerten. Het monumentale
Bätz-orgel, de klokkenstoel en de lantaarns van de Amstelkerk konden dankzij een bijdrage van de Vrienden van Stadsherstel worden gerestaureerd. Het orgel kan nog steeds bespeeld
worden. Ook heeft de Steinway-vleugel van de beroemde Russische pianist Youri Egorov een vaste plek in de kerk gekregen.